La prison fut intégrée aux défenses existantes en 1573, l’année de l’occupation de Ménerbes - village distingué par sa fidélité au pape - par 150 hommes d’armes protestants. Cet outrage au Saint-Siège ne pouvant rester impuni, un siège fut mis sous le commandement d’Henri d’Angoulême avec environ 15 000 cavaliers et gens d’armes à pied venus de Corse et d’Italie. En dépit de ce rapport de force favorable aux pontificaux, le siège dura cinq ans. 

Ménerbes fut entouré de tranchées, des redoutes furent placées tous les cent pas et des batteries de canon installées sur les collines alentour. Malgré des canonnades destructrices, dont certaines avec des boulets chauffés au rouge qui déclenchèrent des incendies, la prison resta intacte. Le village finissant par être privé d’eau potable, après d’âpres négociations, les protestants se rendirent le 9 décembre 1578. 

Accessible par le chemin de ronde, l’ancienne prison est constituée d’un logement avec cheminée à l’étage auquel on accède par un escalier extérieur et d’un cachot au rez-de-chaussée dont la porte est garnie de deux gros verrous et d’un judas muni d’un croisillon de fer. Des travaux de consolidation et de réfection des murs, ainsi que la création de nouvelles ouvertures, eurent lieu au cours du XVIIe siècle et furent suivis d’une restauration récente en 2006.