La Citadelle fut construite après le siège de Ménerbes (1573-1578, cf article sur l’ancienne prison) afin d’abriter une garnison d’hommes d’armes italiens pour assurer la protection permanente du village. Le premier gouverneur, Francisco Ricciardi, fut nommé par le pape Clément VIII en 1594. Ce dispositif perdurera jusqu’en 1791.

Deux tours latérales relient le monument au rempart. Une première tour ronde à droite du portail est liée au corps principal. De l’autre côté, c’est une échauguette qui achève une galerie de circulation et qui surplombe la rue conduisant au Portail Neuf (construit en 1751 et aujourd’hui disparu).Dans la façade principale, le portail d’entrée était surmonté à l’origine d’une bretèche portée par des corbeaux. Au-dessus du portail, une sculpture représente la pesée des âmes.

Au XVIIe siècle, la Citadelle était une « ville dans la ville », avec son four à pain et ses importantes réserves de vivres et matériel pour faire face à un siège éventuel, la menace huguenote perdurant jusque dans les années 1680. Tout le nécessaire (bois de chauffage, avoine pour les chevaux, farine) était fourni par les habitants au frais de la communauté de Ménerbes qui versait aussi les salaires ou «fastigages» des soldats et du gouverneur.